堀内は旧萩城三の丸にあたり、毛利輝元が慶長１３年（１６０８）に指月山に城を築き、町割をおこなったことに始まる。保存地区は堀内のほぼ全域で、藩の諸役所（御蔵元・御木屋・諸郡御用屋敷・御膳夫所・御徒士所）と、毛利一門をはじめとする大身の武家屋敷が建ち並んでいた。近世城下町の武家屋敷としての地割が今もよく残り、土塀越しに見える夏みかんとともに歴史的風致を形成している。現在も、地区内には永代家老の益田家の物見矢倉など１０数棟の武家屋敷が残る。

国の伝統的建造物群保存地区制度が始まった昭和５１年、平安古伝建地区とともに、全国で最初の「重要伝統的建造物群保存地区」に選定され、伝統的建造物に特定された土塀や石垣は約４５０件を数え、総延長は約３.５ｋｍに及ぶ。地区面積は約５５．０ha。